Vào tháng 11 năm 2012, ủy viên MLS Don Garber đã xác nhận mối quan tâm mới của giải đấu trong việc đặt nhượng quyền thương mại mở rộng ở Miami,[4] sau khi Miami Fusion xếp lại sau mùa giải 2001 và một cuộc đấu thầu mở rộng do doanh nhân viễn thông người Bolivian có trụ sở tại Miami Marcelo Claure và FC Barcelona dẫn đầu đã thất bại trong 2009.[5]

Khi David Beckham, người đã nhận được tùy chọn mua một đội mở rộng với mức giá 25 triệu đô la khi anh ấy tham gia giải đấu vào năm 2007,[6] kết thúc sự nghiệp thi đấu của anh ấy vào tháng 4 năm 2013, giải đấu đã tổ chức các cuộc thảo luận sơ bộ với các cố vấn của Beckham về một số mục tiêu mở rộng, bao gồm cả Miami.[7] Cùng năm đó, các nhà đầu tư khác, bao gồm cả nhà tài chính người Ý Alessandro Butini[8] và chủ sở hữu Miami Dolphins Stephen M. Ross cũng bày tỏ sự quan tâm đến việc sở hữu nhượng quyền thương mại ở Miami.[9]

Trong bài phát biểu tại State of the League vào tháng 12 năm 2013, Garber đã xác định Beckham và Simon Fuller là chủ sở hữu tiềm năng ở Miami.[10] Cuối tháng đó, vào ngày 17 tháng 12, Các ủy viên Hạt Miami-Dade đã bỏ phiếu nhất trí cho phép Thị trưởng Carlos A. Giménez đàm phán với nhóm do Beckham lãnh đạo trên một sân vận động mới ở trung tâm thành phố Miami.[11]Liên đoàn thông báo rằng Beckham thực hiện quyền chọn của mình vào ngày 5 tháng 2 năm 2014,[12] và đó là Miami Beckham United,[13] nhóm đầu tư do Beckham, Fuller và Claure đứng đầu, sẽ sở hữu một nhượng quyền thương mại mở rộng ở Miami, giả định rằng việc tài trợ cho một sân vận động có thể được thỏa thuận.[14] Trong các bài thuyết trình trước các quan chức và nhà đầu tư tiềm năng, nhóm sở hữu đã sử dụng "Miami Vice" và "Miami Current" làm tên chính thức cho câu lạc bộ.[15] Sau khi các đề xuất sân vận động ban đầu không được thông qua, Ủy viên Garber đã nhắc lại vào tháng 8 năm 2014 rằng việc mở rộng sẽ không được phê duyệt cho đến khi kế hoạch xây dựng sân vận động ở trung tâm thành phố được đảm bảo.[16] Beckham mua lại Fuller vào tháng 5 năm 2019.[17]

Vào ngày 29 tháng 1 năm 2018, đội bóng Miami Beckham United, bốn năm sau thông báo ban đầu về việc theo đuổi một đội bóng của chủ sở hữu, đã được trao nhượng quyền MLS thứ 25 và dự kiến ra mắt vào mùa giải 2020.[18][19] Thông báo này đại diện cho một phần của việc mở rộng MLS lớn hơn sẽ tăng số lượng đội lên 26 vào năm 2020 và 30 sau đó. Kể từ thông báo ban đầu của Beckham về ý định thành lập một đội bóng ở Miami vào năm 2014, Orlando City, New York City FC, Atlanta United, Minnesota United, Los Angeles FC, và FC Cincinnati đều đã bắt đầu thi đấu MLS. Paul McDonough được thuê làm giám đốc thể thao có hiệu lực từ ngày 4 tháng 8.[20] Nhóm sở hữu của đội sau đó được đổi tên thành Miami Freedom Park LLC.[21] Họ công bố Club Internacional de Fútbol Miami, viết tắt là Inter Miami CF, là tên chính thức của câu lạc bộ vào ngày 5 tháng 9 năm 2018.[22]

Vào ngày 30 tháng 12 năm 2019, cựu tuyển thủ Đội tuyển quốc gia Uruguay và huấn luyện viên C.F. Monterrey Diego Alonso được công bố là huấn luyện viên trưởng đầu tiên của câu lạc bộ.[23][24]

Trận đấu MLS đầu tiên của Inter Miami diễn ra vào ngày 1 tháng 3 năm 2020, thua 0–1 trước Los Angeles FC.[25] Cầu thủ được chỉ định Rodolfo Pizarro ghi bàn thắng đầu tiên trong lịch sử Inter Miami trong trận đấu tiếp theo vào ngày 7 tháng 3, trong trận thua 1–2 trước D.C. United.[26] Trận đấu đầu tiên trên sân nhà của họ dự kiến diễn ra vào ngày 14 tháng 3 năm 2020, gặp LA Galaxy, câu lạc bộ cũ của Beckham. Trận đấu kể từ đó đã bị hoãn do Đại dịch COVID-19.[27] Vào ngày 23 tháng 8 năm 2020, Inter Miami đã ghi chiến thắng đầu tiên trong nhượng quyền thương mại của họ, 3–2 trước Orlando City.[28] Vào ngày 18 tháng 1 năm 2021, huấn luyện viên của đội tuyển nữ Anh Phil Neville được bổ nhiệm làm huấn luyện viên trưởng mới và Chris Henderson của Seattle Sounders FC với tư cách là giám đốc bóng đá và giám đốc thể thao.[29][30][31]

Vào ngày 28 tháng 5 năm 2021, MLS thông báo rằng họ sẽ xử phạt Inter Miami CF, chủ sở hữu Jorge Mas và cựu giám đốc thể thao Paul McDonough vì vi phạm quy tắc đội hình trong mùa giải 2020. Câu lạc bộ đã ký Blaise Matuidi và Andrés Reyes sử dụng tiền phân bổ (TAM) được nhắm mục tiêu để tuân thủ các yêu cầu về giới hạn tiền lương và tránh sử dụng ba suất Cầu thủ được chỉ định, nhưng được phát hiện là đã vượt quá mức tối đa TAM là 1,61 triệu đô la cho mỗi cầu thủ. MLS đã phạt câu lạc bộ 2 triệu đô la và giảm 2,27 triệu đô la phân bổ cho các mùa giải 2022 và 2023, trong khi Mas bị phạt 250.000 đô la và McDonough bị đình chỉ tham gia các hoạt động của giải đấu cho đến hết mùa giải 2022.[32] Trước thông báo, Matuidi đã được phân loại lại thành Cầu thủ được chỉ định bằng cách chiếm chỗ của Matías Pellegrini, người đã được cho Fort Lauderdale CF mượn sau khi hợp đồng của anh ấy được câu lạc bộ mua lại.[33]

Vào ngày 1 tháng 6 năm 2023, Inter Miami thông báo rằng câu lạc bộ đã chia tay Neville. Vào thời điểm đó, câu lạc bộ đang đứng ở vị trí cuối cùng trong Hội nghị phía Đông. Beckham nói: “Đôi khi trong trận đấu này, chúng tôi phải đưa ra những quyết định khó khăn nhất và thật đáng buồn là chúng tôi cảm thấy đã đến lúc phải thay đổi. Trợ lý Huấn luyện viên Javier Morales sẽ đảm nhận vai trò Huấn luyện viên trưởng tạm thời có hiệu lực ngay lập tức.[34]